Ecological effects of Caulerpa racemosa var. cylindracea on amphipod assemblages (Amphipoda, Crustacea) associated with shallow water habitats in the Mediterranean sea

Resumo

El Mediterráneo y el Mar Negro son muy diversos ecológicamente, contienen aproximadamente un 6.4% de las especies marinas a nivel mundial, a pesar de que la superficie del Mar Mediterráneo sólo representa el 0.8% de la superficie total de los océanos. Recientes estudios han estimado que existen 12.725 especies de organismos marinos macroscópicos en el Mediterráneo (11.594 metazoos y 1.131 macrofitos; Coll et al 2010). Esta alta riqueza de especies también se ve acompañada por un alto nivel de especies endémicas, como promedio el 20.2% de los metazoos y el 22.3% de los macrófitos son endémicos (Coll et al. 2010). A pesar de poseer esta alta riqueza y endemicidad de especies, el Mar Mediterráneo es la región más invadida a nivel mundial por macrófitos (Williams y Smith, 2007), con más de 125 especies introducidas, siendo 21 de ellos invasoras o potencialmente invasoras (Verlaque com. pers.). Según los datos disponibles, desde principios del siglo XX el número de las especies de macrófitos invasores ha aumentado exponencialmente y prácticamente se duplica cada 20 años (Ribera y Boudouresque 1995), siendo el principal área donante la región del Indo-Pacífica (Verlaque et al. 2007). En el Mediterráneo estas introducciones pueden ser el resultado de una variedad de causas (vectores), como el transporte de especies en los cascos de barco (fouling), las aguas de lastre y materias sólidas transportadas por los buques, la apertura del Canal de Suez, las importaciones de especies de acuicultura, las transferencias entre cuencas, fugas accidentales de los acuarios, liberaciones de especies utilizadas como material de embalaje de cebos para la pesca o las especies epifitas que han llegado asociadas a otra especie exótica (al Verlaque et al. 2007). En el Mediterráneo la acuicultura es el principal vector de introducción de macrófitos, seguido por el tráfico de buques y del Canal de Suez (Galil 2009). En el mar Mediterráneo dos de las algas más invasoras pertenecen la familia Caulerpacea, y específicamente al género Caulerpa: C. taxifolia y C. racemosa. Es ampliamente aceptado que la diversidad biológica mundial del medio marino y su valor como productores de recursos valiosos se ve amenazada por las actividades antropogénicas. En particular, la alteración y destrucción de hábitat, la sobrepesca, el cambio climático y la introducción de especies exóticas han sido identificados como las principales causas de estrés, especialmente en las regiones costeras (Norse 1993, Vitousek et al. 1997, Carlton 2000). En concreto, las invasiones biológicas se consideran una grave amenaza para los sistemas marinos (Ribera y Boudouresque 1995). La tasa de introducciones marinas, incluyendo la introducción de las algas marinas, se han incrementado en los últimos 20 años (Verlaque et al. 2007), sin embargo, el conocimiento actual de los impactos que algas exóticas generan en los ecosistemas marinos es muy escaso. Este hecho contrasta con la percepción de que la invasión de macroalgas presenta graves impactos potenciales, ya que pueden alterar la estructura y funcionamiento del ecosistema por monopolizar el espacio, ya que actúan como ingenieros del ecosistema y pueden, por tanto, modificar las cadenas tróficas marinas (Schaffelke y Hewitt 2007). Uno de los grupos de invertebrados más ubicuo y abundante en la vegetación de hábitats marinos son los anfípodos, cuya densidad a menudo llegan a varios miles de individuos por m2 (Brawley 1992, Tuya et al. 2010). En el Mar Mediterráneo existen alrededor de 48 familias, siendo la mayoría de ellos especies de vida libre, con un alto grado de endemicidad en lo que respecta a los anfípodos bentónicos (aproximadamente el 37% de las especies; Ruffo 1998). Los anfípodos bentónicos se pueden encontrar en todos los pisos presentes en el Mar Mediterráneo, desde el adlitoral hasta el abisal, exhibiendo la mayor diversidad en la zona infralitoral, donde aproximadamente el 69% de las especies están representadas (Ruffo et al. 1998). Estos crustáceos habitan en todo tipo de hábitats, siendo un compartimento clave en las praderas de fanerógamas marinas y actuando como importantes recicladores de materia orgánica (Sánchez-Jerez et al. 2002). También son importantes productores secundarios (Carrasco y Arcos 1984, Highsmith y Coyle 1990, Sarvala y Uitto 1991), y muestran un amplio rango de estrategias tróficas: ramoneadores, filtradores, detritívoros, depredadores, carroñeros, carnívoros, omnívoros, y herbívoros. Algunas especies pueden usar diferentes estrategias de manera simultánea, sucesivamente en el tiempo o en función de las condiciones ambientales (Ruffo et al 1998). Además, son una gran fuente de alimento para una amplia variedad de depredadores marinos (Stoner 1979, Beare y Moore 1997, Sánchez-Jerez et al 1999, 2002; Stål et al 2007), y por tanto, desempeñan un papel clave en el flujo de energía a través de las redes tróficas marinas. Los anfípodos son crustáceos peracáridos, lo que implica que tiene un desarrollo de las larvas protegidas en el marsupio de las hembras y un ciclo de vida completo asociado con el bentos. Por tanto, los anfípodos se han descrito como especies que desarrollan poblaciones locales en consonancia con las condiciones ambientales del medio debido a su bajo poder de dispersión (Virnstein 1987, Sánchez-Jerez y Ramos Esplá 1996) y responden de manera muy significativa a la modificación del hábitat (Sánchez-Jerez et al. 2000). Algunas especies tienen alta especificidad de hábitat, mientras que otros toleran un amplio rango de alteración del mismo que pueden derivarse de la contaminación, la invasión de especies exóticas y otras perturbaciones, y por consiguiente pueden ser utilizados como un indicador de los impactos ambientales sobre los hábitats con vegetación (Bellan-Santini 1980, Virnstein 1987, Conradi et al. 1997). A pesar del hecho de que C. racemosa es comparable a C. taxifolia en términos de capacidad de colonización y modificación de comunidades autóctonas, hay una gran disparidad en el esfuerzo invertido ante estas dos especies invasoras. La gran mayoría de los estudios realizados para evaluar el impacto de C. racemosa en la fauna asociada han utilizado muestreos puntuales y los resultados han sido meramente descriptivos, lo que dificulta llegar a conclusiones y a crear directrices específicas para la gestión de este tipo de invasiones. En general, las interacciones ecológicas de algas invasoras a nivel de comunidad constituyen un marco importante de investigación y, por tanto, los efectos indirectos entre distintos niveles tróficos, la movilidad de los consumidores, y las restricciones de replicación espacial representan retos actuales en el ámbito de la investigación (Williams y Smith 2007). En particular Klein y Verlaque (2008) señalaron que no existen estudios en profundidad sobre C. racemosa. Por tanto, es esencial incrementar el conocimiento de los efectos de C. racemosa sobre los ecosistemas marinos del Mediterráneo. Con este fin, la presente tesis doctoral analiza los efectos que C. racemosa genera sobre (i) la estructura de los poblamientos de anfípodos en diferentes hábitats someros del Mediterráneo, (ii) sus requerimientos tróficos y (iii) las relaciones depredador-presa. 2. ¿Modifica C. racemosa al poblamiento de anfípodos de fondos duros? Desde los primeros estudios de la expansión de C. racemosa en las aguas costeras del Mediterráneo, se han llevado a cabo varios estudios sobre la ecología de esta especie se llevaron a cabo (véase una revisión en Klein y Verlaque 2008). Sin embargo, se hace patente la escasez de información sobre los cambios provocados por el alga invasora en la fauna asociada (Argyrou et al 1999, Piazzi y Balata 2008). Para estudiar los efectos de la invasión de C. racemosa sobre la estructura del hábitat del poblamiento algal en fondos rocosos someros y, por consiguiente, la afección que tienen estos cambios sobre el poblamiento de anfípodos asociados a dicha comunidad algal, se compararon dos hábitats diferentes (invadido y no invadido) localizados en el SE de la Península Ibérica a una profundidad de 0.2-0.5 m. En dichos hábitat se llevó a cabo un muestreo en verano y en invierno (acorde con el máximo y mínimo desarrollo vegetativo del alga invasora). Para cada tipo de hábitat se llevó a cabo la caracterización de la estructura de hábitat en términos de biomasa algal, riqueza específica y cantidad de detritus, así como la identificación a nivel de especie del poblamiento de anfípodos. Los resultados mostraron que la presencia y biomasa de C. racemosa tuvo un marcado efecto sobre la estructura de la comunidad de macroalgas, afectando a la composición de las especies de macrófitos y generando un aumento de detritus acumulado. Todo ello causa importantes cambios en la abundancia, riqueza y composición de especies del poblamiento de anfípodos asociado a dichos hábitats. Los efectos de la especie invasora en la estructura del hábitat fueron más importantes en el periodo más cálido, debido a la dominancia de C. racemosa durante este periodo. La variación estacional de C. racemosa observada en este estudio en términos de biomasa fue similar a la descrita en otras localidades, donde los valores máximos de desarrollo se observaron en el periodo cálido. Además, los valores de biomasa también fueron similares o incluso superiores a los registrados en otras localidades del Mediterráneo (Piazzi Cinelli y 1999). El patrón de colonización resultante de la reproducción sexual y asexual (Panayotidis y Zuljevic 2001, Ceccherelli et al. 2001, Ceccherelli y Piazzi 2001, Renoncourt y Meinesz 2002), permiten a C. racemosa colonizar un hábitat de una manera muy eficiente. Esto da lugar a una fuerte modificación de la estructura del hábitat, como es el caso de las comunidades de macroalgas. En cuanto al poblamiento de anfípodos un total de 33 especies fueron identificadas, dicho poblamiento se vio influenciado por estos cambios en el hábitat, probablemente debido a sus diferentes requerimientos ecológicos. No obstante, la riqueza específica de anfípodos fue relativamente alta en ambos hábitats, mientras que la composición de las especies de anfípodos se vio modificada en gran medida. Por ejemplo, algunas especies como Apocorophium acutum se vio favorecida por la expansión de C. racemosa, en cambio, especies como Ampithoe ramondi y Hyale schmidti fueron afectadas negativamente por la presencia del alga invasora. La invasión del hábitat por C. racemosa puede tener una influencia importante en hábitats rocosos someros, modificando tanto la estructura del hábitat como la fauna asociada, con efectos desconocidos sobre la totalidad del ecosistema. 3. ¿Cambia C. racemosa al poblamiento de anfípodo de fondos blandos? El crecimiento peculiar de C. racemosa, con estolones y rizoides que se extienden rápidamente en todas direcciones, hace que pueda crecer sobre sustratos blandos arenosos compitiendo por el espacio con otros macrófitos. Esta interacción puede desencadenar efectos sobre otros hábitats y en consecuencia modificar el poblamiento de anfípodos, como se observó previamente en fondos duros. Para estudiar estos posibles cambios, se muestrearon en verano y en invierno 5 hábitats diferentes localizados entre 2-5 m de profundidad: C. racemosa, Caulerpa prolifera, Cymodocea nodosa, Posidonia oceanica y sustratos arenosos desprovistos de vegetación. Igualmente, se llevó a cabo la caracterización de la estructura de hábitat en términos de biomasa algal, riqueza específica y cantidad de detritus, así como la identificación a nivel de especie del poblamiento de anfípodos para cada tipo de hábitat. Los resultados mostraron que los hábitats naturales más complejos, como las praderas de P. oceanica, presentaron las mayores abundancias y riqueza específica de anfípodos. Sin embargo, el nuevo hábitat generado por C. racemosa presentaba un poblamiento de anfípodos diverso y abundante en comparación con otros hábitats naturales como C. nodosa y C. prolifera. En general, la estructura de la comunidad de anfípodos fue diferente en función de la vegetación existente. En cuanto al poblamiento de anfípodos, un total de 63 especies fueron identificadas. Cabe destacar que algunas especies presentaron diferentes abundancias en función del hábitat, como por ejemplo Microdeutopus obtusatus se vio favorecido por C. racemosa. Por el contrario la especie Ampelisca diadema se mostró más asociadas a sustratos colonizaos por C. prolifera, mientras que Hyale schmidti fue más abundante en las praderas de P. oceanica. La invasión del hábitat por C. racemosa puede ejercer una influencia importante en las comunidades bióticas asociadas a fondos blandos, modificando tanto la estructura del hábitat como la fauna de dicho ecosistema. 4. ¿Afecta C. racemosa a la colonización de los hábitats con vegetación por parte de los anfípodos? Los anteriores capítulos han demostrado que C. racemosa cambia completamente la estructura del hábitat, ya que establece una pradera monoespecífica y homogénea en la que se acumula detritus, y además provoca cambios en el poblamiento de anfípodos. Sin embargo, dichos estudios se centraban principalmente en la fase post-invasión, por lo que se hace necesario estudiar cómo C. racemosa afecta a la colonización de hábitats vegetados por parte de los anfípodos. Para ello se llevó a cabo un experimento en fondos rocosos someros en dos localidades del Mediterráneo (Malta y España). Tras la caracterización del hábitat existente en cada localidad, y la caracterización del poblamiento de anfípodos, se colocaron una serie de bolsas de malla conteniendo 3 tipos de hábitats diferentes, además de bolsas de malla vacía como control del experimento: Halopteris scoparia, C. racemosa y sustrato artificial (rafia de plástico). Adicionalmente, se consideraron tres niveles de detritus para cada uno de los hábitats anteriores: sin detritus, con poco detritus y con alta cantidad de detritus. Las bolsas de malla fueron colocadas sobre sustrato rocoso a una profundidad de 4.5 - 5 m durante un período de 14 días, tras el cual se recolectaron con el fin de estudiar la comunidad de anfípodos asociada. Los resultados mostraron que: (i) la riqueza de especies de anfípodos y la abundancia fueron mayores en las bolsas que contenían H. scoparia, y (ii) la presencia de detritus en C. racemosa se relacionó con un aumento de los valores de la riqueza especifica y abundancia de los anfípodos asociados, sin embargo, la presencia de detritus en H. scoparia parece no ser un factor tan importante para la comunidad de anfípodos. En cambio, el hábitat formado por H. scoparia presentó los mayores valores de riqueza específica y abundancia de anfípodos, probablemente debido a su mayor complejidad estructural. Por último, el sustrato artificial albergó a algunas especies de anfípodos, pero no resultó ser tan atractivo como los hábitats vegetados. Algunos anfípodos, por tanto, exhiben un amplio rango de distribución y no parecen verse afectados por la propagación de C. racemosa, pero cabe destacar que el detritus acumulado por C. racemosa es un factor determinante para la selección de este hábitat para algunos anfípodos. 5. ¿Modifica C. racemosa los hábitos alimenticios de los anfípodos? Algunas especies de anfípodos, como Apocorophium acutum, Ampithoe ramondi, Elasmopus brasiliensis y Microdeutopus obtusatus entre otros, están presentes en hábitats tanto autóctonos como invadidos, pero en cambio, nada se sabe sobre las adaptaciones en el uso de los recursos tróficos proporcionados por el nuevo hábitat. Se estudiaron los hábitos alimenticios de 14 especies de anfípodos mediante el análisis de los contenidos estomacales en función del tipo de hábitat donde fueron encontrados. Diez de las especies objeto de estudio estaban presenten en ambos hábitats (algas autóctonas e invadidos por C. racemosa), mientras que dos especies se encontraban sólo en los hábitats de algas nativas, y las otras dos especies sólo en hábitats de C. racemosa. Tras el análisis de los contenidos estomacales, se identificaron un total de 11 tipos diferentes de elementos: detritus, detritus vegetal, algas, tejido animal, oligoquetos, poliquetos, foraminíferos, crustáceos, sipuncúlidos, diatomeas y elementos no identificados. La expansión de C. racemosa en la comunidad de algas nativas produce cambios en los hábitos alimenticios de los anfípodos herbívoros, ya que su alimento preferido (algas epífitas) no está no está disponible en el nuevo hábitat formado por C. racemosa, probablemente debido a que la presencia de caulerpinas en C. racemosa retarda el crecimiento de algas epífitas. Sin embargo, otras especies no se vieron afectadas o incluso se vieron ligeramente beneficiadas por la invasión, como es el caso de las especies detritívoras cuya principal hábitat y fuente de alimento sigue estando disponible. En general, se detectaron ligeros cambios en el trofodinamismo de los poblamientos de anfípodos, pero no parecen ser muy relevantes en una etapa inicial. En este sentido, se deben analizar los efectos indirectos que pueden tener estos cambios alimenticios en el metabolismo y ciclo vital de especies de interés. 6. ¿Afecta C. racemosa a la disponibilidad de anfípodos para los depredadores? Tras estudiar los cambios que C. racemosa produce en la estructura del hábitat y en el poblamiento de anfípodos asociado a dichos hábitats, tanto en la colonización del hábitat como en los hábitos alimenticios, cabe estudiar si altera indirectamente la eficiencia de los depredadores alterando la disponibilidad de presas para estos niveles tróficos superiores. Para probar los efectos de los cambios en la estructura del hábitat como resultado de la colonización por C. racemosa en la disponibilidad de presas para los depredadores, se evaluó en primer lugar la importancia de dos grandes subordenes de anfípodos, gamáridos y caprélidos, como recurso trófico en el hábitat naturales e invadidos por C. racemosa. Posteriormente se llevaron a cabo experimentos para evaluar los efectos del alga invasora sobre la depredación de Thalassoma pavo sobre dos especies de anfípodos tipo: Elasmopus brasiliensis (Gammaridea) y Caprella dilatata (Caprellidea). Los experimentos se llevaron a cabo en diferentes acuarios con cinco hábitats de vegetación tipo: Halopteris scoparia, Jania rubens, C. racemosa sin detritus, C. racemosa con detritus, Cymodocea nodosa; y parcelas control. Primeramente, la vegetación era defaunada e introducida en un acuario junto con 30 individuos de anfípodos de la misma especie. Tras la aclimatación de los anfípodos, se introducía un individuo de Thalassoma pavo (previamente aclimatado y privado de comida durante al menos 24 h) durante 1 hora, tras la cual se examinaba su contenido estomacal. Los resultados mostraron que el consumo de caprélidos fue mayor que el de gamáridos para todos los hábitats estudiados, que podría deberse al diferente uso de microhábitat por parte de estos dos grandes grupos de anfípodos, pudiendo afectar a la susceptibilidad de ser depredados. No obstante, el consumo de anfípodos también varió según el tipo de hábitat. La mayor tasa de depredación fue encontrada en el hábitat de C. nodosa y la menor en los hábitats de C. racemosa con y sin detritus. La tasa de depredación mostró un patrón similar tanto para caprélidos como gamáridos en todos los hábitats, lo que refuerza la importancia del hábitat en la depredación de anfípodos. Por tanto, se ha demostrado que las especies invasoras como C. racemosa pueden reducir la disponibilidad del recurso trófico de los depredadores demersales como T. pavo. Estos cambios en la interacción predador-presa podrían tener consecuencias en las redes tróficas de los ecosistemas costeros del Mediterráneo. Conclusiones 1. La propagación de la Caulerpa racemosa en hábitats someros del Mediterráneo causa un gran efecto sobre la estructura del hábitat con una marcada estacionalidad, mostrando una biomasa de 3 a 4 veces mayor en el período cálido, y en consecuencia, modifica la composición de los poblamientos de anfípodos en comparación con los hábitats nativos. 2. C. racemosa acumula detritus debido al desarrollo de la intrincada red de estolones y rizoides. El detritus que se encuentran en hábitats colonizados por el alga invasora fue mucho mayor que la encontrada en los hábitats formados por vegetación nativa en las mismas condiciones de hidrodinamismo, y esto afecta a la heterogeneidad del hábitat. 3. La abundancia y riqueza de especies de anfípodos en fondos duros fueron menores en los sitios colonizados por C. racemosa, pero estas diferencias fueron mayores en el período más frío. Sin embargo, en fondos blandos C. racemosa mantiene un poblamiento de anfípodos diverso y abundante en comparación con los hábitats nativos, a excepción de P. oceanica en el período más cálido. 4. La expansión de C. racemosa afecta de diferente modo en función de los grupos tróficos. Se detectó una mayor abundancia de las especies detritívoras como Apocorophium acutum, y una disminución de las especies herbívoras como Ampithoe ramondi, Hyale schmidti y el caprélido Caprella hirsuta. 5. Hemos demostrado experimentalmente que el proceso de colonización de hábitats vegetados puede verse afectado por la presencia de C. racemosa. Por ejemplo, algunas especies, como Elasmopus brasiliensis, Gammarella fucicola, Lysianassa costae y Lysianassa longicornis, parecen evitar el hábitat proporcionado por el alga invasora, y su abundancia total y riqueza específica fueron mayores en el alga nativas Halopteris scoparia. 6. En cualquier caso, las unidades experimentales de C. racemosa fueron colonizadas por varias especies con unos valores de abundancia relativamente altos, y la presencia de detritus parece facilitar el proceso de colonización. 7. La expansión de C. racemosa en la comunidad de algas autóctonas produce cambios en los hábitos alimenticios de los anfípodos herbívoros Ampithoe ramondi y Dexamine spiniventris, que dejan de comer tejidos vegetales, posiblemente debido a la falta de una comunidad de epifitos, y por el contrario, aumenta la importancia del detritus acumulado como recurso trófico. Sin embargo, como se podía esperar, los hábitos alimenticios de detritívoros, como Apocorophium acutum, no se vieron afectados por la expansión de C. racemosa. 8. La explotación trófica de anfípodos asociados a C. racemosa por los depredadores, como T. pavo, puede verse reducido en comparación con las tasas de depredación en los hábitats autóctonos, siendo muy importante el diferente uso de microhábitats por parte de las presas. Sin embargo, la presencia de detritus en el hábitat de C. racemosa no mostró una reducción significativa en las tasas de depredación. 9. La composición del poblamiento de anfípodos asociado a C. racemosa se diferencia claramente de otros hábitats naturales. El comportamiento trófico de este grupo en parte se ve modificado, así como su disponibilidad para los depredadores. Por tanto, los anfípodos son un componente clave de los ecosistemas marinos para entender los efectos de esta alga invasora.