Interacciones físico-biológicas de múltiple escala en floraciones algales nocivas (fans)

Resumo

Las Floraciones Algales Nocivas (FANs) de especies productoras de toxinas representan la principal amenaza natural para las explotaciones de bivalvos. Las toxinas producidas son acumuladas por los bivalvos filtradores y cuando se alcanzan niveles no aptos para el consumo (nivel de regulación) las autoridades sanitario-pesqueras establecen vedas a la extracción. Las proliferaciones de diatomeas del género Pseudo-nitzschia, agentes de envenenamiento amnésico por bivalvo (ASP) y de dinoflagelados del género Dinophysis, agentes de envenenamiento diarreico por bivalvos (DSP), son recurrentes en las costas de Galicia y causan considerables pérdidas a la potente industria mejillonera. Las proliferaciones del dinoflagelado Gymnodium catenatum, agente de envenenamiento paralizante por bivalvos (PSP), si bien son más esporádicas, representan el mayor peligro para la salud pública por la gravedad de sus efectos. En las dos últimas décadas se han logrado importantes avances sobre la biología y toxicología de estas especies y sobre las condiciones que favorecen su proliferación. No obstante existen considerables lagunas de conocimiento en cuanto a los factores que determinan la variabilidad interanual de cada especie, el origen de las poblaciones inóculo y el destino de las poblaciones, no formadoras de quistes, en declive. En zonas costeras sujetas a afloramiento estacional, se ha identificado al patrón de afloramiento (intensidad, distribución temporal) como el factor clave que determina la dominancia de especies fitoplanctónicas, incluidas las especies FANs. No obstante este efecto se puede superponer a otros factores no desdeñables, como el efecto de las mareas, las interacciones físico-biológicas de pequeña escala (turbulencia) y las condiciones de invierno que preceden al inicio de las floraciones de primavera. De esta forma, explorar las diferentes escalas de variabilidad en los procesos puede ayudar a explicar los patrones de distribución observados en las diferentes especies FANs, así como también explicar posibles cambios en su fenología. El objetivo global del proyecto ASIMUTH (Applied Simulations and Modeling for the Understanding of Toxic and Harmful Algal Blooms) era el modelado de interacciones físico-biológicas que permitan predecir los eventos de algas nocivas. Entre sus objetivos parciales se encontraba la identificación de eventos pasados excepcionales que fueron reanalizados y utilizados para entrenar el sistema de modelado. El trabajo de investigación de la presente tesis se encuadró dentro de los objetivos del proyecto ASIMUTH. A partir de la abundante información acumulada en los últimos 30 años (programas de monitoreo, Radiales del IEO, campañas de proyectos europeos), se re-analizaron los años excepcionales de episodios de microalgas tóxicas, con especial énfasis en los causados por Dinophysis spp. Se realizaron también muestreos oportunistas en nuevas campañas con objeto de: (1) identificar y parametrizar los factores físico-químicos que influyen en el inicio, desarrollo y declive de las floraciones de la misma especie y su variabilidad interanual; (2) explorar el origen de la células de invierno que actúan de inóculo y su importancia en el inicio de las floraciones de distintas especies de Dinophysis; (3) determinar las respuestas de corto término en poblaciones FANs frente a procesos de micro-escala. El análisis de las series temporales de las ultimas tres décadas de D. acuminata y D. acuta permitió conocer los patrones de variabilidad interanual de ambas especies e identificar las condiciones ambientales necesarias para la formación, mantenimiento y dispersión de las floraciones de Dinophysis en las costas Gallegas. Este análisis permitió además parametrizar las condiciones optimas que promueven cambios fenológicos en estas especies, caracterizados por inicios tempranos y con gran intensidad de las floraciones de D. acuminata a inicios de primavera o de D. acuta en verano. Los procesos de meso-escala explorados a través del re-análisis de viejas campañas y el análisis de muestras de nuevas campañas desarrolladas en el sistema ría-plataforma permitió dar respuestas sobre el posible origen del inoculo, para las floraciones de D. acuminata, D. acuta y G. catenatum que tienen lugar en las Rías Baixas, ayudando así a mejorar los sistemas de predicción de este tipo de episodios. Finalmente, el estudio del efecto de los procesos de micro-escala sobre las poblaciones de Pseudo-nitzschia australis y D. acuminata permitió evidenciar que estos procesos tienen repercusiones a diferentes niveles. Así, mientras una combinación de interacciones físico-biológicas¿moduladas por el viento y los ciclos mareales¿dio origen a la formación, mantención y disipación de una capa fina de P. australis a finales de primavera de 2007, una secuencia de relajación-afloramiento causó un drástico descenso de la tasa de división y producción de toxinas durante una floración de D. acuminata en Junio de 2013, ambos eventos en la Ría de Pontevedra. A continuación se presenta un resumen de cada uno de los seis capítulos que componen esta tesis doctoral: Toxinas de Dinophysis: Organismos causantes, distribución y destino en los bivalvos. Algunas especies de Dinophysis producen toxinas diarreogénicas-ácido ocadaico y dinophysistoxinas-y pectenotoxinas y causan trastornos intestinales-Envenenamiento Diarreico por Bivalvos (DSP), incluso a bajas densidades celulares (<103 cél·L¿1). Estas especies constituyen la principal amenza, en cuanto a días de prohibición de extracción, para la acuicultura de bivalvos en el norte de Japón, Chile y Europa. El perfil y contenido de toxinas es muy variable, observándose en muchoso casos más diferencias entre cepas de la misma especie, que entre especies distintas. La distribución de eventos DSP en el mundo refleja la de zonas de producción que regulan los niveles de toxinas en los bivalvos; en otras partes los efectos de este sindrome han sidio confundidos con los causados por contaminación bacteriana o vírica. Observaciones en poblaciones de campo y en cultivos de laboratorio han mostrado que una gran parte de las toxinas producidas por Dinophysis se liberan al medio, lo que plantea interrogantes sobre su papel ecológico y sobre su hipotética incorporación por los bivalvos. La acumulación de toxinas en los bivalvos es el resultado de un complejo balance entre selectividad de partículas, adsorción, transformaciones encimáticas específicas de especie y procesos alométricos. Las zonas de mayor riesgo son las que combinan la existencia de cepas de Dinophysis con un elevado contenido de ocadaatos, acuicultura con predominancia de mitílidos (buenos acumuladores de toxinas), y hábitos alimenticios de consumo frecuente de mejillones. Las regiones que incluyen a las pectemotoxinas en su regulación de ficotoxinas en bivalvos sufrirán cuarentenas de extracción mucho más prolongadas y la competencia desleal de zonas de producción de países donde se han des-regularizado estas toxinas. Variabilidad climática y ambientes oceanográficos asociados con la variabilidad interanual en el inicio de floraciones de Dinophysis acuminata. A principios de primavera del 2012 se registró una floración excepcional de D. acuminata dentro de lo que pareció ser un proceso mesoescalar que afectó al noroeste de la Península Ibérica y el Golfo de Vizcaya. El objetivo de este trabajo fue identificar patrones climáticos comunes que explicaran las anomalías observadas en dos importunes zonas de producción de bivalvos; las Rías Baixas gallegas (NO España) y la Bahía de Arcachon (SO Francia). Se examine la variabilidad climática a través de la de los acoplamientos físico-biológicos, las anomalías en la temperatura superficial del mar (SST) y en la época de inicio de la estación de afloramiento y su intensidad en las últimas tres décadas. En 2012, las características mesosescalares comunes a las dos zonas de estudio fueron: anomalías positivas en la SST y patrones anómalos de vientos en invierno. Estas anomalías en los patrones de vientos dieron lugar a una predominancia atípica de afloramiento en los meses de invierno en las rías gallegas y a un aumento de la estratificación halina en la Bahía de Arcachon asociada con la advección hacia el sur de la pluma del río Gironda. Ambos escenarios promovieron un adelanto del crecimiento primaveral del fitoplancton y un aumento de la estabilidad de la columna de agua favorable para el crecimiento de D. acuminata. Así pues, una anomalía climática común causó floraciones excepcionales de D. acuminata en dos regiones distantes, desencadenadas a través de distintos mecanismos. Estos resultados permiten mejorar nuestra capacidad de predicción de episodios intensos de presencia de toxinas DSP a principios de primavera a partir de observaciones del invierno anterior. Variabilidad climática y floraciones de Dinophysis acuta en un sistema de afloramiento. Dinophysis acuta es un productor estacional de toxinas lipofílicas frecuente en aguas de la costa Atlántica europea donde sus floraciones aparecen asociadas con la estratificación térmica estival. En las rías gallegas, las floraciones de D. acuta, cuyo epicentro se localiza normalmente frente a Aveiro (norte de Portugal), coinciden con y suceden a las de Dinophysis acuminata. Las floraciones de D. acuta en Galicia aparecen durante la transición de otoño de la estación de afloramiento y asociadas a un transporte a lo largo de la costa y con dirección hacia el polo. No obstante, durante veranos más cálidos que la media, puede haber floraciones de D. acuta en las rías en agosto, que sustituyen a las de D. acuminata. En este trabajo se examina una serie de 29 años (1985-2013) de datos de D. acuta procedentes de muestras tomadas en las rías con el mismo método. El objetivo principal era identificar patrones de distribución y su relación con la variabilidad climática, así como explicar las floraciones excepcionales de D. acuta en los años 1989 y 1990. La aplicación de modelos estadísticos basados en predictores biológicos (inóculo de D. acuta) y ambientales (afloramiento acumulativo, CUIJJA, y promedio de la temperatura superficial del mar, SSTJJA, entre junio y agosto) explicaron (desviación del 63.4%) las floraciones excepcionales de verano de D. acuta como resultado de la combinación de un CUIJJA moderado (40,000-50,000 m3 s-1 km-1), SSTJJA >17ºC and presencia de células de D. acuta (inóculo) en julio. Se encontró una señal clara en relación con el ciclo de mareas quincenal (máximo celular 3 días después de mareas vivas). No se encontraron evidencias de tendencia de aumento de la frecuencia o intensidad de las floraciones de D. acuta. Por el contrario, las floraciones excepcionales durante los veranos de 1989 y 1990 aparecieron asociadas con anomalías hidroclimáticas extremas que afectaron a la mayor parte de la costa Atlántica europea. Pueden las distribuciones de invierno de poblaciones de Dinophysis servirnos de ayuda en la predicción del inicio de las floraciones? Las floraciones de dinoflagelados del género Dinophysis (D. acuminata, D. acuta) productoras de toxinas lipofílicas representan la principal amenaza para la explotación sostenible de mejillones de cultivo y otros bivalvos en la costa Atlántica europea. Las estrategias de inicio de floración en las especies de Dinophysis no parecen depender de quistes sexuales. La detección y cuantificación de poblaciones holoplanctónicas que sobreviven tras el declive de las floraciones pudieran ser la clave para predecir la iniciación de a floración del año siguiente. Se llevaron a cabo tres campañas de plataforma en el NO de la peninsula Ibérica en febrero de 2013 (DINVER 2013), enero de 2006 (DINVER 2006) y mayo-junio de 1993 (MORENA 93) para explorar distribución de poblaciones de invierno (D. acuminata) y de pre-floración (D. acuta) de especies de microalgas nocivas. Se aplicaron protocolos de muestreo adaptados para poder detectar densidades extremadamente bajas (1-5 cél L-1) de especies de Dinophysis. No se encontraron potenciales poblaciones inóculo en zonas de retención, tal como ha sido descrito para otras especies en regiones de afloramiento. En este trabajo se examinan retrospectivamente los datos de last tres campañas citadas y se identifican patrones hidrodinámicos y comunidades microplanctónicas acompañantes en un intento de esclarecer una cuestión clave para la dinámica de poblaciones de Dinophysis: cómo predecir el inicio de la época de crecimiento Dinophysis. Variabilidad mareal y de vientos y su efecto en la distribución microescalar de dos grupos de especies de Pseudo-nitschia en una ría en un sistema de afloramiento. La campaña HABIT-Pontevedra 2007 se desarrolló en mayo-junio de 2007 en la Ría de Pontevedra (Rías Baixas, Galicia, NO España). En ella se realizaron medidas de alta resolución de parámetros físicos y biológicos para estudiar interacciones físico-biológicas de micro-escala en la distribución del microplancton, con especial atención en las especies de microalgas nocivas. Se muestrearon transectos longitudinales ría-plataforma adyacente para describir la variabilidad durante los ritmos circadianos y de mareas vivas-muertas. En esta campaña, que tuvo lugar durante mareas muertas en un ciclo de hundimiento-afloramiento y que coincidió con el máximo anual de Pseudo-nitzschia spp, se utilizaron: un perfilador vertical de partículas in situ, un ADCP fondeado y un CTD ondulante remolcado (SCANFISH) para perfiles transversales. Los máximos celulares de P. grupo seriata (2x106 cél L-1) y P. grupo delicatissima (6x105 cél L-1) se detectaron en la primera mitad de la campaña durante hundimiento, observándose un declive significativo de estas densidades durante las condiciones posteriores de relajación y afloramiento. Las capas finas de diatomeas se erosionaron durante el hundimiento y se re-establecieron durante el pulso de afloramiento subsiguiente. Las células del grupo P. seriata fueron siempre la especie dominante en términos de biomasa, pero la contribución del grupo P. delicatissima aumentó en condiciones de estratificación. Los intercambios de agua ría-plataforma responden principalmente al ciclo de afloramiento-hundimiento, mientras que la variabilidad mareal (semi-diurna y quincenal) modula la respuesta de la circulación de la ría a la variabilidad del viento. La variabilidad circadiana apareció regulada por el forzado de las mareas y el máximo de Pseudo-nitzschia spp. se registró en el período de máxima estratificación durante bajamar. La magnitud de la variabilidad quincenal y circadiana de las mareas debe tomarse en consideración cuando se diseñan y ponen en marcha programas de seguimiento de calidad de las aguas o de floraciones algales nocivas. Las floraciones de Pseudo-nitzschia ssp. de este trabajo no estuvieron asociadas a episodios de toxina amnésica en los bivalvos, ni siquiera cuando Pseudo-nitzschia australis era la especie dominante. Estos resultados confirman que la mera detección de densidad celular alta de especies potenciales productoras de toxina no es un buen indicador para establecer alertas tempranas en el seguimiento de eventos de Pseudo-nitzschia. Variabilidad de escala fina en la población de un dinoflagelado, Dinophysis acuminata, en condiciones de transición durante un ciclo de afloramiento. Las inversiones de dirección del viento y los cambios rápidos en la circulación, de relajamiento a afloramiento en zonas costeras con un régimen de afloramiento estacional, causan cambios drásticos en la distribución del fitoplancton. El gran aporte de energía al sistema, el ascenso de las isoclinas y el estrés infligido a los organismos planctónicos pueden dar lugar a cambios importantes en las tasas de procesos fisiológicos. La campaña ¿ASIMUTH-Rías¿ 2013, llevada a cabo del 17 al 21 de junio en las rías gallegas y plataforma adyacente para estudiar procesos físicos de microescala asociados con las floraciones primaverales de D. acuminata, coincidió con el inicio de un pulso de afloramiento. Durante un estudio de 36-h del ciclo celular, del 18 al 20 de junio, se observó un brusco declive de la tasa de división, µ (0.51 to 0.25 d-1), y del contenido de toxina por célula y toxinas extracelulares. Estos efectos negativos en la tasa de división no se observaron en una estación de plataforma tomada como referencia. En este trabajo se describen los cambios de microescala en la estructura física de la columna de agua y en el estado fisiológico de la población de Dinophysis acuminata. Se discute el impacto a corto plazo de los pulsos de afloramiento en esta población y el papel de las poblaciones de plataforma, como reservorios relativamente estables de células de Dinophysis disponibles para las floraciones subsiguientes.