Towards a reliable European assessment of soil biodiversity status under current land use changes

Resumo

Los suelos albergan una vasta e intrincada red de organismos con una gran variedad de formas y tamaños, desde microorganismos (bacterias, hongos, protistas), microfauna (rotíferos, tardígrados, y nematodos), mesofauna (colémbolos, ácaros, enquitreidos), macrofauna (lombrices de tierra y grandes insectos) hasta megafauna (topos, aves). Esta diversidad de organismos establece una compleja red de interacciones entre ellos y con el ambiente que les rodea que es dinámica y constituye la base de la vida en la Tierra. En los últimos años, se ha incrementado el reconocimiento del papel vital que desempeña la biodiversidad edáfica en el mantenimiento de la salud y el funcionamiento de los ecosistemas, pero también en el aumento de su resiliencia y la estabilidad. Las comunidades edáficas y sus interacciones con los factores abióticos y bióticos determinan la multifuncionalidad de los suelos: las complejas redes tróficas de organismos del suelo reciclan nutrientes, descomponen la materia orgánica, secuestran carbono, regulan y filtran el agua, contribuyen al mantenimiento de los hábitats y a la producción de materias primas y alimentos, remedian los contaminantes y aumentan las reservas genéticas. En el caso de los ecosistemas sometidos a manejo como los agrícolas, los organismos del suelo desempeñan un papel crucial a la hora de incrementar la disponibilidad de nutrientes y la resistencia de las plantas frente a las perturbaciones, por ejemplo, amortiguando los efectos de las plagas y las sequías. Hoy sabemos que la seguridad alimentaria depende en gran medida de los organismos del suelo. Sin embargo, sabemos muy poco de la dinámica y la composición de la vida en el suelo y cómo las diferentes condiciones ambientales dan forma a esta diversidad. Por ejemplo, la mayoría de esta gran diversidad taxonómica y funcional de organismos del suelo sigue siendo desconocida, y todavía queda por identificar un gran número de especies y de entender su papel ecológico. Aunque se estima que no se conocen aproximadamente el 99% de los organismos del suelo, los estudios realizados sobre organismos conocidos indican que mucha de esta biodiversidad edáfica se encuentra amenazada. Concretamente, los cambios en el uso del suelo provocados por la agricultura intensiva, la urbanización, la deforestación, la pérdida de materia orgánica, la compactación y la impermeabilización del suelo, la acidificación y las alteraciones en los ciclos de nutrientes, la contaminación, la salinización y la sodificación, los incendios, la erosión y los deslizamientos de tierra, el cambio climático y las especies invasoras, son las principales causas de las pérdidas de biodiversidad edáfica. En la Unión Europea, alrededor del 43% de la superficie está dedicada a tierras de cultivo y en su mayoría están siendo cultivadas de forma intensiva, lo que implica el uso abusivo de pesticidas, fertilizantes minerales y estiércol contaminado por parte de la ganadería intensiva, con impactos negativos sobre el suelo y los organismos que viven en él. A nivel legislativo, la concienciación sobre la importancia de la biodiversidad del suelo está aumentando, lo que se refleja en su integración en diversas estrategias internacionales, como la COP 2023 en Montreal o la Estrategia de Biodiversidad de la Unión Europea hasta 2030. A pesar de la creciente importancia de la biodiversidad en las políticas europeas y en normativas específicas, la protección de la biodiversidad del suelo sigue estando descuidada. Por ejemplo, en la Directiva Hábitats de la Unión Europea los invertebrados edáficos no están bien representados y las medidas para su protección reciben mucha menos financiación que los proyectos de conservación de vertebrados. Dado que la caracterización de la biodiversidad del suelo sigue sin ser exhaustiva, carecemos de los valores de referencia de la diversidad de organismos del suelo. En consecuencia, las leyes de protección del medio ambiente no han definido aún metas cuantitativas y la biodiversidad del suelo sigue siendo ignorada en las evaluaciones medioambientales. Para implementar medidas de conservación, se necesita un mayor conocimiento de la biodiversidad del suelo en términos cuantitativos, de sus interacciones y su impacto en los procesos edáficos. Evaluar el impacto de las condiciones ambientales, como las propiedades climáticas y edáficas, es crucial para entender los factores que controlan sus patrones de distribución. Concretamente, se necesita más conocimiento sobre cómo la gestión de los ecosistemas puede alterar las cadenas tróficas del suelo a largo plazo. Desentrañar la intrincada red de interacciones de los componentes de la comunidad del suelo es fundamental para poder predecir las consecuencias de la pérdida de biodiversidad y para diseñar estrategias de conservación que sean efectivas. Durante las últimas décadas, los avances tecnológicos y de las técnicas moleculares han permitido el desarrollo de nuevas vías para estudiar la biodiversidad del suelo. La metagenómica de alto rendimiento y la secuenciación de códigos de barras constituyen herramientas muy valiosas para descubrir la diversidad oculta y descifrar el papel funcional de los organismos del suelo. La integración de estos avances moleculares en las metodologías clásicas tiene un enorme potencial para entender mejor el funcionamiento del ecosistema subterráneo. Sin embargo, la mayoría de los estudios se han centrado principalmente en las comunidades de hongos y bacterias, y por tanto, ignoran otros organismos. Además, hay que tener en cuenta que la aplicación de estos métodos a otros organismos (por ejemplo, invertebrados) deben validarse y que, además, muchos de ellos tienen un alcance limitado, restringiéndose por ejemplo a determinados tipos de ecosistemas y sin considerar la posible influencia de las prácticas de manejo. Por todo ello, en esta tesis doctoral, se pretende rellenar estos vacíos de conocimiento en el estudio de la biodiversidad del suelo mediante una evaluación cuantitativa del estado de dicha biodiversidad en respuesta a los cambios de uso del suelo. Para ello, no solamente se caracterizó la diversidad de invertebrados presente en suelos europeos utilizando técnicas de metagenomica, sino que también se evaluaron los efectos de ciertas prácticas agrícolas (adición de abonos orgánicos y pesticidas) en la diversidad edáfica. Esta información permite conocer el estado en que se encuentra la biodiversidad edáfica en los suelos de la UE, cuáles son los factores que determinan la composición de sus comunidades y cómo el manejo del suelo altera su estructura, así como en qué medida la legislación vigente en materia de protección de suelos es efectiva a la hora de conservar también la biodiversidad edáfica. Finalmente, teniendo en cuenta las limitaciones metodológicas actuales, se proponen varias recomendaciones para mejorar lo futuros programas de monitoreo de la diversidad subterránea a gran escala. En el Capítulo 1 se evalúa el potencial de una práctica agrícola habitual, como es el añadir estiércol animal a los suelos, como fuente de nutrientes para los organismos edáficos. La profusión de granjas de animales en la Unión Europea, ha hecho que sus excrementos se empleen más como un "excedente" de producción, sin tener en cuenta las posibles consecuencias negativas que puede tener para los ecosistemas. A pesar de que los organismos del suelo juegan un papel fundamental en la transformación de los compuestos orgánicos y la degradación de contaminantes potenciales, estas adiciones se hacen sin tener en cuenta la biodiversidad del suelo. Por tanto, en este capítulo se hace una revisión bibliográfica exhaustiva con el fin de conocer cómo se realiza el manejo del estiércol en las granjas agrícolas que hay en la Unión Europea (EU-27) más el Reino Unido y sus efectos sobre la biodiversidad del suelo. El análisis de 407 artículos científicos publicados y distintas disposiciones legislativas permitió constatar que, durante el período 2016-2019, la cría de animales generó anualmente más de 1.400 millones de toneladas de estiércol. De estos, más del 90% se vuelve a aplicar directamente a los suelos como fertilizante orgánico sin ningún tratamiento previo. Al evaluar el potencial del estiércol para mejorar la biodiversidad del suelo, pero también sus riesgos ambientales, evaluamos las políticas y legislaciones actuales y futuras de la UE que regulan el tratamiento, almacenamiento y aplicación del estiércol con el objetivo de proporcionar recomendaciones que puedan permitir una gestión más sostenible de los estiércoles procendentes de la ganadería. Debido a las grandes cantidades de estiércol que se producen actualmente, las agendas políticas tienden a priorizar su eliminación en lugar de aprovechar sus múltiples beneficios. Sin embargo, nuestros análisis revelaron que, para la biodiversidad edáfica, la ¿calidad¿ del estiércol es más importante que la ¿cantidad¿ y, por lo tanto, aquellas prácticas agrícolas que aplican estiércol de alta calidad o añaden bioestimulantes a base de estiércol no sólo son beneficiosas para los organismos del suelo, sino que también facilitan la transición hacia una agricultura más sostenible. Concluimos que combinar un buen manejo del estiércol de tal forma que no tenga efectos negativos sobre la biodiversidad del suelo puede mitigar los potenciales riesgos ambientales presentes y futuros de una producción excesiva de este tipo de excedentes. Es por eso que consideramos que es hora de adoptar un enfoque más holístico que aproveche los beneficios que para la biodiversidad del suelo tienen los abonos de origen animal, como una estrategia que asegure la protección de los suelos. La adopción de unas buenas prácticas en el uso del estiércol puede reducir los costes y los riesgos ambientales, pero exige cambios en las políticas actuales para que la calidad del estiércol sea incluida de forma explícita. De esta forma, al ser integrada en las políticas de gestión a nivel nacional y europeo pueden ser implementadas por los Estados miembros y alcanzar los objetivos de desarrollo sostenible. No existe ningún estudio previo que haya evaluado la eficacia de los instrumentos políticos europeos a la hora de proteger la biodiversidad del suelo. Por tanto, en el Capítulo 2 se realiza un análisis crítico de las herramientas legislativas a nivel nacional y europeo para preservar la biodiversidad del suelo (por ejemplo, la Estrategia de Biodiversidad de la Unión Europea hasta 2030, la estrategia FarmToFork, el Pacto Verde de la UE, los Objetivos de Desarrollo Sostenible), así como de los instrumentos regulatorios basados en incentivos, para determinar si protegen adecuadamente la biodiversidad del suelo. La revisión de 507 referencias bibliográficas concluyó que, a nivel nacional, solo ocho estados miembros de la UE abordan las amenazas a la biodiversidad del suelo de forma explícita en 14 instrumentos normativos, mientras que trece países se centran principalmente en las amenazas implícitas a la biodiversidad del suelo, y seis países no tienen en cuenta la biodiversidad del suelo. En cambio, a nivel europeo, las directivas y reglamentos actuales solo abordan amenazas individuales a la biodiversidad del suelo. Una protección que abarque toda la UE y que sea legalmente vinculante podría garantizar un nivel mínimo de protección de la biodiversidad del suelo al tiempo que evite los crecientes costes que para el medioambiente tiene el no actuar. Por tanto, concluimos que es necesario incluir la biodiversidad del suelo en las políticas de la UE, así como monitorizar el estado actual de la biodiversidad del suelo, teniendo en cuenta su heterogeneidad espacial y temporal, para poder diseñar medidas de conservación eficientes. Esto es particularmente importante debido a la aprobación de la nueva Ley de Salud del Suelo en julio de 2023, y por tanto, sugerimos el acoplar la implementación de prácticas de gestión de la tierra que sean beneficiosas para la biodiversidad del suelo con instrumentos legislativos basados en incentivos. El Capítulo 3 tiene como objetivo avanzar en el conocimiento de la diversidad de eucariotas presentes en los suelos europeos mediante técnicas moleculares (secuenciación de códigos de barras del ADN) para conocer el nivel de referencia de sus comunidades en los suelos europeos y cuáles son los factores que determinan sus patrones de distribución. Si bien este tipo de técnicas ha permitido avanzar en el conocimiento de la diversidad edáfica, la mayoría de los estudios realizados hasta ahora se centran en determinados grupos (principalmente hongos) y tipos de ecosistemas o bien están limitados espacialmente. Por lo tanto, en este capítulo se acomete por primera vez el análisis de la diversidad genética de los eucariotas del suelo a escala continental (a partir de muestras de suelo recogidas en 787 localizaciones de toda Europa) y se analiza el efecto de las condiciones ambientales (climáticas y edáficas) sobre la estructura y composición de sus comunidades. Encontramos que la diversidad y composición de hongos, protistas, rotíferos, tardígrados, nematodos, artrópodos y anélidos están determinadas principalmente por el tipo de ecosistema (tierras de cultivo anuales y permanentes, y pastizales sin manejo, bosques de coníferas y frondosas). Curiosamente, observamos una mayor diversidad de hongos, protistas, nematodos, artrópodos y anélidos en las tierras cultivadas que en los sistemas con un manejo menos intensivo, como son los bosques de coníferas y de frondosas. Esta fuerte influencia del tipo de ecosistema está causada por las propiedades del suelo: el pH del suelo fue el factor que mejor explica la riqueza específica de hongos, rotíferos y anélidos, mientras que la cantidad de fósforo disponible para las plantas tuvo una gran influencia en la diversidad de protistas, nematodos y artrópodos. La relación Corg:N también tuvo un papel importante a la hora de determinar la riqueza de especies de hongos, protistas, nematodos y artrópodos, posiblemente como resultado de décadas de adición de enmiendas agrícolas. En comparación con las propiedades del suelo, las variables climáticas fueron mucho menos influyentes a la hora de explicar la diversidad y la estructura de las comunidades de eucariotas edáficos. De todas las variables climáticas consideradas, el rango de temperatura anual medido entre los años 1970 y 2000 es la que mejor explica la riqueza eucariótica. En conjunto, encontramos que la diversidad edáfica está más influenciada por las condiciones climáticas que han influenciado los ecosistemas durante largos periodos de tiempo que las medidas realizadas en el momento de la toma de muestras. El hecho de haber observado un alto grado de solapamiento taxonómico entre los ecosistemas investigados podría indicar que ha habido acumulación de ADN en el suelo y por tanto, estar reflejando los usos anteriores de los ecosistemas; o lo que es lo mismo, estar mostrando una imagen histórica de las transformaciones que ha sufrido uso de la tierra en Europa en las últimas décadas. Estos resultados ofrecen información valiosa sobre qué factores son los que determinan la abundancia y diversidad de eucariotas edáficos en los suelos europeos y hacen patente la necesidad de incluir el tipo de ecosistema, el uso histórico del suelo y la variabilidad climática a largo plazo en el diseño de futuros programas de monitoreo y conservación de la biodiversidad edáfica. Además, también se realizó una evaluación crítica de las limitaciones de las metodologías empleadas actualmente en las cuantificaciones de la diversidad de organismos edáficos, con el fin de mejorar la calidad de los resultados en futuros estudios y en los programas de monitoreo de la biodiversidad del suelo a gran escala. Se pudo constatar que para cuantificar la macrofauna, se debe incrementar el tamaño de muestra. Esto se debe a la gran variación de tamaño que presentan los eucariotas (de micro a macrofauna) y por tanto, se necesitan diferentes protocolos de muestreo para obtener estimaciones más fiables de su diversidad genética. También proponemos una mayor resolución taxonómica, por ejemplo, mediante el uso de marcadores genéticos más variables, como el ITS para para hongos. Con el fin priorizar los puntos calientes de biodiversidad del suelo, también se necesita más información sobre qué y cuántas especies están activas, inactivas o muertas. En este sentido, el ADN relicto procedente de organismos muertos y que se une a los minerales del suelo tiene que ser cuantificado, por ejemplo, mediante la extracción del ADN extracelular (por ejemplo, lavando el ADN después la toma de muestra de suelo). Además, para interpretar mejor los resultados, se necesita más información sobre las funciones que desempeñan los organismos en el ecosistema y si su preservación/incremento podría resultar beneficiosa o perjudicial para otros organismos (es decir, patógena y dañina) y para el funcionamiento general del suelo. Esta información junto a un mayor conocimiento del manejo del suelo podría facilitar la tarea de identificar indicadores biológicos que puedan contribuir a la implementación de recientes iniciativas legislativas (por ejemplo, la Ley de Salud del Suelo de la UE). Por último, el Capítulo 4 responde a la necesidad de evaluar el impacto de otra importante perturbación ambiental que amenaza la biodiversidad del suelo a escala europea como es el uso masivo de pesticidas para incrementar la producción agrícola. Por ello, en este estudio se analizó el efecto de la concentración, el modo de acción y los grupos químicos activos de estos productos fitosanitarios sobre las arqueas, bacterias, hongos, protistas, rotíferos, tardígrados, nematodos, artrópodos y anélidos a partir de muestras de suelo recogidas en 369 sitios de la UE+Reino Unido. Encontramos que el principal factor que afecta a la biodiversidad del suelo es el mecanismo de acción de los pesticidas (inhibición de determinadas enzimas o procesos), más que las variables ambientales y temporales (propiedades edáficas y climáticas; fecha de la toma de muestras). Además, se pudo constatar que las dosis más elevadas y por tanto, el mayor riesgo del uso de pesticidas para la biodiversidad del suelo ocurre en las tierras de cultivo anuales, mientas que es mucho menor en el caso de tierras de cultivo permanentes y los pastizales transformados recientemente (sin diferencias significativas entre ambos). En relación al grupo químico y modo de acción, encontramos que los inhibidores de la desmetilación, los organofosforados, los inhibidores de la uccinato deshidrogenasa, los neonicotinoides y las estrobilurinas son los más abundantes en los suelos europeos. Si bien se detectó presencia de pesticidas y/o sus metabolitos en el 75% de los suelos investigados, su concentración no resultó estar relacionada con su riesgo potencial. Esto implica que la reducción en la adición de pesticidas a los suelos no tiene por qué ser necesariamente menos dañina para los organismos que viven en él si éstos son reemplazados por otros compuestos más peligrosos o si se aplican en forma de cócteles que incluyen varios productos tóxicos. Aunque estos resultados no permiten desentrañar todos los posibles impactos de los pesticidas en los ecosistemas a largo plazo, sí apuntan a la necesidad de contar con informes detallados y regulares del uso de pesticidas en los suelos europeos. La legislación actual que regula las autorizaciones sobre el uso de pesticidas en Europa no tienen en cuenta los efectos que a largo plazo pueden tener sobre las cadenas tróficas edáficas, por lo que futuras normativas deberían vincular el uso de estos productos con el riesgo para la biodiversidad del suelo. En conjunto, esta tesis doctoral ahonda en la necesidad urgente de integrar la biodiversidad del suelo en las estrategias de gestión de los ecosistemas, en particular los sistemas agrícolas, que hoy por hoy albergan una gran diversidad edáfica y que, sin embargo, sufren continuas agresiones por el uso excesivo de agroquímicos y enmiendas orgánicas sin tratar. La biodiversidad edáfica es la base de los servicios ecosistémicos de los que dependen la humanidad y confiere resistencia y resiliencia a los ecosistemas frente a la perturbación y el estrés. Por tanto, su conservación tiene que ser una prioridad en las políticas de protección/conservación del suelo a nivel europeo. Solamente reconociendo el papel vital de la biodiversidad del suelo podremos garantizar el bienestar tanto de los seres humanos como del conjunto de ecosistemas que conforman la biosfera.